两位生活在正在进行迁都计划的巴鲁海特帝国的青年——努力从事运输工作有点胆小的伊努玛尔，帝国的新手士兵不懂人情世故的雷欧卡迪欧。一人想着重要的妹妹，一人想着作为士兵的前途，就这样在帝都生活着的日常。与此同时，过去将世界大多数生物消灭、给世界带来凶暴魔物的灾祸“光”将再度降临的预言出现在帝国中，帝国上下人心惶惶。在此之中，以某次密输事件为契机，伊努玛尔与雷欧卡迪欧的命运，以及帝国的历史都将发生激变。
多马（皆川纯子 配音）是生活在岛屿上的平凡的少年，吉德（小林希唯 配音）是自幼生长在孤儿院中的孤苦少年，两端看似一生都不会有交集的命运，却被一个名叫海尔嘉（河原木志穗 配音）的少女联系在了一起。为了遵循少女的愿望，两个少年将和她一起出逃，前去那个少女魂牵梦绕的地方。 刑警库克斯（辻亲巴 配音）一直在调查一宗大量少年少女走失事件，在调查的过程中，一个叫做“贝佛鲁的孩子们”的群体出现在了他的眼前，他们白发，短命，在11岁时会集体死去，没有人知道他们为何而来又为何而死。然而这一次，由于海尔嘉一行人的参与，事件的真相即将揭晓。
经过南国小岛上和鹰冈的决斗，3年E班的各位与杀老师（福山润 配音）的关系进一步拉近。虽然暗杀活动仍在继续，然而这似乎已经变成了师生之间互动玩乐的重要环节。以茅野枫（洲崎绫 配音）为代表的学生们又开始策划更加精彩的暗杀陷阱。除此之外，他们帮助比琪老师（伊藤静 配音）追求乌间惟臣（杉田智和 配音），又或者磨刀霍霍与A班的精英们展开荣誉与尊严之战。与此同时，白先生带领堀部系成（绪方惠美 配音）卷土重来，而神秘的死神则将E班推向各位凶险的境地。随着最后期限一天天逼近，杀老师和学生们的关系变得愈加微妙…… 本片根据松井优征的超人气漫画改编。
